В IV веке на месте существующего храма была построена первая деревянная церковь. Спустя сто лет, при царе Вахтанге Горгасали, взамен нее воздвигли каменный храм. Он простоял до начала XI века. В 1010–1029 годах католикос Грузии Мелхиседек начал сооружение нового патриаршего храма. Пожертвования на постройку были сделаны не только церковью, но и правителями отдельных грузинских царств и даже византийским императором. Время постройки Свети-Цховели совпадает с периодом подъема средневековой Грузии, когда стремление к объединению страны создало предпосылки для развития грузинской культуры, искусства, архитектуры.
Строительство Свети-Цховели возглавил зодчий Арсукидзе. Предание рассказывает, что построенный им шедевр вызвал зависть у его учителя: как, ученик превзошел мастера! Уязвленный учитель оклеветал Арсукидзе, и мастеру отрубили правую руку… Так это или нет, но над центральной аркой северного фасада собора Свети-Цховели, действительно, помещен рельеф с изображением руки, держащей угольник. Надпись под рельефом гласит: «Рука раба Божьего Арсукидзе. Помяните».
Свети-Цховели на протяжении своей долгой истории претерпел множество невзгод. Храм несколько раз разрушали и восстанавливали, следы чего и сейчас нетрудно заметить. Особенно пострадал он в конце XIV века, при нашествии Тамерлана, по повелению которого были подрублены устои храма. Но собор устоял.
В XV веке, при царе Александре, храм Свети-Цховели был капитально отремонтирован. Следы этого ремонта заметны до сих пор, тогда же барабан купола приобрел свой нынешний вид. В 1656 году был установлен существующий шатер купола. В 30-е годы XIX столетия, в связи с приездом на Кавказ императора Николая I, в храме был проведен ремонт, уничтожены уже обветшавшие к тому времени арочные галереи и побелены внутренние стены храма, в результате чего погибли остатки древних фресок. Но, несмотря на многочисленные дополнения и поновления, собор в целом сохранил облик, который придал ему в 1029 году зодчий Арсукидзе, перестроивший древнюю базилику в крестовокупольный храм. Храм Свети-Цховели отличают строгое благородство, спокойствие и соразмерность.
Фасады храма украшены каменной резьбой, характерной для грузинской архитектуры конца X – начала XI века. Главный элемент оформления – аркатура, она связывает и объединяет фасады в единое целое. Декоративные арки разной высоты создают определенный ритм, включающий в себя игру света и тени на стенах храма. Арки обрамляют оконные проемы, резные рельефы и ниши. Среди рельефов можно видеть фигуры летящих ангелов, бычьи головы – фрагменты декоративного убранства предыдущего храма Свети-Цховели, выстроенного в V веке, а также двенадцать медальонов, в которых высечена строительная надпись с упоминанием католикоса Мелхиседека и архитектора Арсукидзе.
Карнизы, обрамления окон сплошь покрыты резным рельефным орнаментом. Для усиления впечатления архитектор использовал вставки из разноцветных камней винного, зеленого и желтого цветов, выделяющихся на общем желтовато-зеленоватом фоне стен и придающих фасаду особую нарядность. Орнамент, обрамляющий окна, и другие декоративные украшения гармонично сливаются в общий единый архитектурно-художественный образ всего здания.
Интерьер храма прост и полон света. Купол опирается на четыре столба. На уровне второго этажа устроены хоры. Обращают на себя внимание небольшая капелла в виде купольной церкви, напоминающая макет храма Гроба Господня в Иерусалиме, и расположенный в юго-западной части престол, посвященный «Святому древу Животворящему». Вероятно, этот престол прежде находился прямо под куполом церкви. Верхняя часть престола, с арочными пролетами, покоится на глухом кубе, стенки которого сплошь покрыты росписью. Большая часть этой росписи выполнена художником Гульджаварасшвили в конце XVII века и изображает сцены обращения Грузии в христианство. Здесь мы видим царя Мириана перед храмом Свети-Цховели, царицу Нину со свитой, вознесение «Животворящего Столпа», возвращение Мириана с охоты, распятие, возле которого стоит Элиоз с хитоном в руках, и другие эпизоды легенды о храме Свети-Цховели.
У юго-западного пилона стоит каменная кафедра католикоса. Она была расписана на рубеже XVII–XVIII веков. В этой росписи обращает на себя внимание композиция «Сон Иакова» со спускающейся на землю лестницей и сцена из легенды о хитоне Господнем, связанной со строительством храма Свети-Цховели.